日本最古の大学、足利学校の所在地として有名な足利に正教の教えがもたらされたのは、明治11年のことであった。
フエオドル水野伝教者が派遣されて両毛地域の伝道が始められた。
佐野出身の医師平塚兄が東京で洗礼を受けてから自宅を開放して大久保和教会と称した。
その後、明治12年に足利昇天聖堂が建立された。
1983年には老朽化した聖堂で祈祷ができなくなったことから、現在の場所に移り聖堂が建てられた。